Jahre nachdem verheerende Ereignisse die Menschheit zwangen, die Erde zu verlassen, wurde Nova Prime die neue Heimat der Menschen. Der legendäre General Cypher Raige kehrt von einem langen Einsatz zu seiner ihm fremd gewordenen Familie zurück, um für seinen 13 Jahre alten Sohn Kitai ein Vater zu sein. Als ein Asteroidensturm das Raumschiff von Cypher und Kitai beschädigt, legen sie auf einer nunmehr unbekannten und gefahrvollen Erde eine Bruchlandung hin. Während sein Vater sterbend im Cockpit liegt, muss Kitai sich durch feindseliges Gebiet kämpfen, um ihre Rettungsbake zu bergen. Schon sein ganzes Leben träumte Kitai immer davon, ein Soldat wie sein Vater zu sein. Heute erhält er die Chance dazu.