Um das Leben eines verunglückten Astronauten zu retten schickt Charles Xavier (James McAvoy) ein X-Men Team, bestehend aus Jean Grey (Sophie Turner), Storm (Alexandra Shipp), Mystique (Jennifer Lawrence), Beast (Nicholas Hoult), Nightcrawler (Kodi Smit-McPhee) und Quicksilver (Evan Peters) auf eine Rettungsmission. Bei dem Versuch das Raumschiff zu beschützen wird Jean von einer mysteriösen Kraft durchflossen. Eine neue Macht erwacht in ihr in Form eines Dark Phoenix. Immer mehr muss Jean kämpfen um die Kontrolle über die Kraft zu behalten. Die neue Macht lockt außerdem eine außerirdische Gestaltenwandlerin (Jessica Chastain) an, die nun Jagd auf die Macht des Dark Phoenix macht.