Nach der entscheidenden Schlacht um New York im Jahr 2012 werden Adrian Toomes und seine Bergungsfirma mit der Säuberung der Stadt beauftragt. Ihre Aufgaben werden jedoch schnell vom Department of Damage Control (DODC) , einer Zusammenarbeit zwischen Tony Stark und der Regierung der Vereinigten Staaten, übernommen. Das wird zu einer Quelle der Frustration für Toomes, der heimlich die gesammelte Chitauri-Technologie aufbewahrt, um hochmoderne Waffen zu entwickeln, vor allem einen imposanten Geier-Anzug.

Acht Jahre später wird Peter Parker Teil der Avengers, aber Stark rät ihm, seinem Studium Vorrang zu geben. Parker beschließt, den akademischen Zehnkampf aufzugeben, um sich mehr der Verbrechensbekämpfung als Spider-Man zu widmen. Sein engster Vertrauter, Ned, entdeckt unerwartet seine geheime Identität.

Während eines Einsatzes konfrontiert Parker Toomes' Komplizen Jackson Brice (auch bekannt als Shocker) und Herman Schultz, die versuchen, Waffen an einen berüchtigten Kriminellen zu verkaufen. Stark kommt Parker zu Hilfe, nachdem Toomes versehentlich Brice getötet hat, woraufhin Schultz zum neuen Shocker ernannt wurde.

Parker und Ned stolpern über eine gefährliche Waffe, die Brice zurückgelassen hat, und verfolgen Schultz nach Maryland. In der Zwischenzeit schließt sich Parker wieder dem Zehnkampf-Team an, um an einer Klassenfahrt nach Washington, D.C. teilzunehmen, aber seine Pläne werden durchkreuzt, als er auf frischer Tat ertappt wird, als er Toomes daran hindern will, Waffen des Verteidigungsministeriums zu stehlen.

Im Angesicht der Gefahr rettet Parker seine Freunde heldenhaft vor einer Granatenexplosion der Chitauri am Washington Monument. Später verhindert er auch eine Katastrophe, indem er die Passagiere einer Fähre rettet, die durch Toomes' defekte Waffe auseinandergerissen wird. Allerdings konfisziert Stark daraufhin Parkers Anzug.

Als er in sein Highschool-Leben zurückkehrt, nimmt Parker den Mut zusammen, seinen Schwarm Liz zum Abschlussball einzuladen. Zu seinem großen Entsetzen entdeckt Parker, dass Liz' Vater niemand anderes als Toomes selbst ist, der in Parkers Alter Ego eingeweiht ist. Als Toomes plant, ein DODC-Flugzeug zu entführen, ist Parker gezwungen, seinen selbstgebastelten Spider-Man-Anzug anzuziehen und einzugreifen.